Наши исследования показали, что в пределах Республики Коми в более северных ценопопуляциях образуется достоверно меньшее количество цветков, чем на юге региона. Вероятно, образование небольшого, но устойчивого соцветия оптимально в менее благоприятных условиях. Размеры лепестков цветка D. cruenta в разных частях Республики Коми остаются одинаковыми. На Северном Урале цветки отличаются меньшими размерами губы и более крупным шпорцем (см. табл. 3), по-видимому, это приспособление к определенным видам опылителей, обитающим в разных частях региона.
В качестве метода количественной оценки репродуктивного успеха орхидных часто используют такой показатель, как плодозавязываемость («fruit set») - доля цветков, образующих плоды [45, 33]. Репродуктивный успех вида в регионе не связан с количеством цветков в соцветии. Успешность опыления зависит от погодных условий во время цветения вида и локальных условий в конкретном фитоценозе.
Семена D. cruenta в регионе - очень маленькие (0,57*0,18 мм), большую их часть (82%) занимает пустое воздушное пространство. Малые размеры и наличие пустого воздушного пространства позволяют семенам распространяться на большие расстояния с помощью ветра. Объем семени и зародыша D. cruenta на Севере меньше, чем в более южных частях ареала вида. По региону больше изменяется размер зародыша, чем семенной оболочки. На Северном Урале все признаки более вариабельны, чем в более благоприятных условиях на Вычегодско-Мезенской равнине.
Некоторые исследователи [41, 15] связывают репродуктивный успех орхидных и с числом семян. Данные о количестве семян в одном плоде или особи могут предоставить дополнительную информацию о репродуктивном успехе, так как большое количество семян, произведенных плодами, может компенсировать низкую эффективность опыления и обеспечить сохранение популяции [52].
Коробочка D. cruenta в регионе содержит в среднем 9,7 тыс. семян. Их число меняется (от 7,9 до 11,5 тыс. шт.) в зависимости от погодных условий вегетационного периода. Семенная продуктивность плода D. cru- enta на северном пределе распространения выше, чем в более южных областях. Однако часть сформировавшихся семян к моменту диссеминации из-за отсутствия или недоразвития зародыша могут быть нежизнеспособными (см. рис. 3, с). Неполноценность семян орхидных связывают с недостаточностью опыления, нехваткой ресурсов, повреждением фитофагами и болезнями и аномалиями в строении и развитии зародыша [53]. В наших исследованиях от 1,5 до 59,5% семян оказались неполноценными (табл. 5). Большее их количество отмечено в более суровых условиях Северного Урала и при низких температурах.
Компромисс между размером и количеством семян повсеместен среди растений и может рассматриваться как неизбежное ограничение, обусловленное тем, что растения имеют ограниченное количество ресурсов, доступных для размножения [54]. Существуют две основные эволюционные теории. Так, многочисленные исследования иллюстрируют, что более крупные семена имеют преимущество в условиях нехватки ресурсов или при восстановлении после нападений травоядных или патогенных микроорганизмов [55, 56]. Однако их образование связано с затратами, которые компенсируются уменьшением их количества. С другой стороны, наличие большого количества семян способствует рассеиванию [57] и увеличивает вероятность достижения семенами подходящих местообитаний для прорастания и пополнения.
Наши исследования показали, что в Республике Коми D. cruenta образует большее количество семян в коробочке, чем в более южных частях ареала вида, при этом объем его семян и зародышей меньше, чем в центре ареала. Можно предположить, что на северном пределе ареала, где существуют ограничения репродуктивного процесса, у D. cruenta имеется дополнительное приспособление для максимальной реализации семенного возобновления (единственного у этого вида) - увеличение числа семян в коробочке при уменьшении их размеров. Вероятно, это общая стратегия Орхидных для компенсации проблем с семенным возобновлением. Так, увеличение числа семян в коробочке отмечено у безнектарных видов орхидей для компенсации более низкой эффективности опыления по сравнению с нектароносными Орхидными [15], у некоторых тропических орхидей, характеризующихся очень низкой плодозавязываемостью [45], а также зафиксировано для нектароносной Platanthera bifolia (L.) Rich. на северном пределе распространения [29].
У орхидных успешное прорастание и появление фотосинтезирующих проростков являются решающими этапами жизненной истории, поскольку семена орхидей необычайно малы и имеют недифференцированный зародыш, содержащий минимальные запасы питательных веществ. При прорастании орхидеи полностью зависят от взаимодействия с микоризой совместимого микобионта, которая колонизирует семена и обеспечивает все питательные вещества, необходимые для развития проростков [58]. Мелкие размеры, летучесть и большое количество семян D. cruenta увеличивают их шанс попасть в подходящие условия.
Для видов рода Dactylorhiza характерны «волны возобновления» - значительные колебания численности ювенильных растений в популяциях [59], причиной которых является чередование благоприятных и неблагоприятных периодов для выживания протокормов в почве. Для D. cruenta в регионе периоды «волн возобновления» совпадают с вегетационными периодами, на которые приходятся максимальные суммы активных температур (>10°С).
Итогом репродукции является новое поколение растений, и в этом смысле главным и конечным индикатором репродуктивного успеха растений на уровне популяций является численность молодых растений [60]. Присутствие ювенильных особей во всех изученных нами ценопопуляциях D. cruenta в разные годы исследования свидетельствует об успешном семенном возобновлении этого вида на северном пределе ареала.
плодозавязываемость семенной продуктивность репродуктивный
Заключение
Исследования разных аспектов репродуктивной биологии Dactylorhiza incarnata subsp. cruenta, проведенные в 2000-2018 гг. на территории Республики Коми, где проходит северная граница распространения этого вида, позволили выявить некоторые особенности. Установлено, что на репродуктивные характеристики вида влияют температура второй декады июня (время цветения вида), а также сумма активных температур (>10°С) текущего вегетационного периода. Выявлено, что на северном пределе распространения, где присутствуют ограничения в репродуктивном процессе, у D. cruenta существует дополнительное приспособление для максимальной реализации семенного возобновления - увеличение числа семян в коробочке при общем уменьшении их размеров, что увеличивает шанс семян достигнуть подходящих условий (мест) для прорастания. Присутствие достаточного количества ювенильных растений в популяциях вида в регионе указывает на благоприятные условия для семенного возобновления этого вида.
Авторы выражают благодарность в.н.с., канд. биол. наук А.В. Бобрецову (Печоро- Илычский заповедник) за помощь в сборе материала.
Литература
1. Chase M.W., Cameron K.M., Freudenstein J.V., Pridgeon A.M., Salazar G., Van den Berg C., Schuiteman A. An updated classification of Orchidaceae // Botanical Journal of the Linnean Society. 2015. Vol. 177. PP. 151-174. doi: 10.im/boj.12234
2. Willis K.J. State of the world's plants. Report. London (UK): Royal Botanic Gardens, Kew 2017 [Electronic resource]. Available at: https://stateoftheworldsplants.com/2017/report/ SOTWP_2017.pdf (access: 20.01.2019).
3. Swarts N.D., Dixon K.W. Terrestrial orchid conservation in the age of extinction // Annals of botany. 2009. Vol. 104, № 3. PP 543-556. doi: 10.1093/aob/mcp025
4. Rasmussen H.N. Terrestrial orchids: from seed to mycotrophic plant. Cambridge : Cambridge University Press, 1995. 444 р.
5. Micheneau C., Johnson S.D., Fay M.F. Orchid pollination: from Darwin to the present day // Botanical Journal of the Linnean Society. 2009. Vol. 161, № 1. PP. 1-19. doi: 10.1111/j.1095-8339.2009.00995.x
6. Fay M.F., Pailler T., Dixon K.W. Orchid conservation: making the links // Annals of Botany. 2015. Vol. 116. PP. 377-379. doi: 10.1093/aob/mcv142
7. Gale S.W., Fischer G.A., Cribb P.J., Fay M.F. Orchid conservation: bridging the gap between science and practice // Botanical Journal of the Linnenian Society. 2018. Vol. 186. PP 425-434. doi: 10.1093/botlinnean/boy003
8. Kull T., Hutchings M.J. A comparative analysis of decline in the distribution ranges of orchid species in Estonia and the United Kingdom // Biological Conservation. 2006. Vol. 129. PP 31-39. doi: 10.1016/j.biocon.2005.09.046
9. Ghorbani A., Gravendeel B., Naghibi F., de Boer H. Wild orchid tuber collection in Iran: a wake-up call for conservation // Biodiversity and conservation. 2014. Vol. 23, № 11. PP 2749-2760. doi: 10.1007/s10531-014-0746-y
10. Liu Q., Chen J., Corlett R.T., Fan X., Yu D., Yang H., Gao J. Orchid conservation in the biodiversity hotspot of southwestern China // Conservation Biology. 2015. Vol. 29, № 6. PP 1563-1572. doi: 10.1111/cobi.12584
11. Fay M.F. Orchid conservation: how can we meet the challenges in the twenty-first century? // Botanical studies. 2018. Vol. 59, № 1. PP 16. doi: 10.1186/s40529-018-0232-z
12. Блинова И.В. Особенности опыления орхидных в северных широтах // Бюллетень МОИП. Отдел биологический. 2008. Т. 113, №1. С. 39-47.
13. Proctor H.C., Harder L.D. Pollen load, capsule weight, and seed production in three orchid species // Canadian Journal of Botany. 1994. Vol. 72, № 2. PP 249-255. doi: 10.1139/b94-033
14. Arditti J., Ghani A.K.A. Numerical and physical properties of orchid seeds and their biological implications // New Phytologist. 2000. Vol. 145. РР. 367-421. doi: 10.1111/nph.12500
15. Sonkoly J.E., Vojtko A., Torok P., Illyes Z., Sramko G., Tokolyi J., Molnar V.A. Higher seed number compensates for lower fruit-set of deceptive orchids // Journal of Ecology. 2016. Vol. 104. РР. 343-351. doi: 10.1111/1365-2745.12511
16. Блинова И.В. Оценка репродуктивного успеха орхидных за Полярным кругом // Вестник Тверского государственного университета. Серия: Биология и экология. 2009. Вып. 12. С. 76-83.
17. Vallius E., Salonen V, Kull T. Pollen flow and post-pollination barriers in two varieties of Dactylorhiza incarnata s. l. (Orchidaceae) // Plant systematics and evolution. 2008. Vol. 274, № 3-4. РР. 171-178. doi: 10.1007/s00606-008-0045-8
18. Hedren M., Nordstrom S. Polymorphic populations of Dactylorhiza incarnata s. l. (Orchidaceae) on the Baltic island of Gotland: morphology, habitat preference and genetic differentiation // Annals of Botany. 2009. Vol. 104. PP. 527-542. doi: 10.1093/aob/mcp102
19. Вахрамеева М.Г, Варлыгина Т.И., Татаренко И.В. Орхидные России (биология, экология и охрана). М. : Товарищество научных изданий КМК, 2014. 437 с.
20. Kull T., Selgis U., Pecina M.V., Metsare M., Ilves A., Tali K., Shefferson R.P. Factors influencing IUCN threat levels to orchids across Europe on the basis of national red lists // Ecology and Evolution. 2016. Vol. 6, № 17. PP 6245-6265. doi: 10.1002/ece3.2363
21. Кириллова И.А., Кириллов Д.В., Шадрин Д.М. Морфологический и молекулярногенетический подходы к изучению рода Dactylorhiza в Республике Коми // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2018. № 43. C. 44-65. doi: 10.17223/19988591/43/3
22. Lammi A., Kuitunen M. Deceptive pollination of Dactylorhiza incarnata: an experimental test of the magnet species hypothesis // Oecologia. 1995. Vol. 101, № 4. РР. 500-503. doi: 10.1007/BF00329430
23. Nilsson L.A. Pollination ecology and evolutionary process in six species of orchids // Abstracts of Uppsala Dissertations from the Faculty of Science and Technology. 1981. Vol. 593. PP 1-40.
24. Mattila E., Kuitunen M.T. Nutrient versus pollination limitation in Platanthera bifolia and Dactylorhiza incarnata (Orchidaceae) // Oikos. 2000. Vol. 89, № 2. PP. 360-366. doi: 10.1034/j .1600-0706.2000.890217.x
25. Кириллова И.А. Dactylorhiza cruenta (O. F. Muell) Soo (Orchidaceae) в Pеспублике Коми // Актуальные проблемы биологии и экологии : материалы XVIII Всероссийской молодежной научной конференции. Сыктывкар, 2011. С. 30-32.
26. Arditti J., Michaud J.D., Healey P.L. Morphometry of orchid seeds. 1. Paphiopedilum and native California and related species of Calypso, Cephalanthera, Corallorhiza and Epipactis // American Journal of Botany. 1979. Vol. 66, № 10. PP 1128-1137. doi: 10.1002/ j.1537-2197.1979.tb06332.x
27. Healey P.L., Michaud J.D., Arditti J. Morphometry of Orchid Seeds. III. Native Claifornia and related species of Goodyera, Piperia, Platanthera and Spiranthes // American Journal of Botany. 1980. Vol. 67, № 4. PP. 508-518. doi: 10.1002/j.1537-2197.1980.tb07678.x
28. Kirillova I.A., Kirillov D.V. Reproduction biology of Gymnadenia conopsea (L.) R.Br. (Orchidaceae) on its northern distribution border // Contemporary problems of ecology. 2015. Vol. 8, № 4. PP. 512-522. doi: 10.1134/S1995425515040095
29. Кириллова И.А., Кириллов Д.В. Pепродуктивная биология Platanthera bifolia (L.) Rich. (Orchidaceae) на северной границе ареала республика Коми) // Вестник Томского государственного университета. Биология. 2017. № 38. C. 68-88. doi: 10.17223/19988591/38/4
30. Ходачек Е.А. Семенная продуктивность арктических растений в фитоценозах Западного Таймыра // Ботанический журнал. 1970. Т 55, № 7. С. 995-1009.
31. Вайнагий И.В. О методике изучения семенной продуктивности растений // Ботанический журнал. 1974. Т 59, № 6. С. 826-831.
32. Работнов Т.А. Методы изучения семенного размножения травянистых растений в сообществах // Полевая геоботаника. М.; Л. : Изд-во Академии наук СССР, 1960. Т. II. С. 20-40.
33. Kindlmann P., Jersakova J. Effect of floral display on reproductive success in terrestrial orchids // Folia Geobotanica. 2006. Vol. 41, № 1. РР. 47-60. doi: 10.1007/BF02805261
34. Dressler R.L. Phylogeny and classification of the orchid family. Cambridge : Cambridge University Press, 1993. 314 р.
35. Averyanov L.V. A review of the genus Dactylorhiza // Orchid biology. Reviews and perspectives. 1990. Vol. 5. РР. 159-206.
36. Gamarra R., Galan P, Pedersen H.A., Ortьnez E., Sanz Е. Seed micromorphology in Dactylorhiza Necker ex Nevski (Orchidaceae) and allied genera // Turkish Journal of Botany. 2015. Vol. 39, № 2. РР. 298-309. doi: 10.3906/bot-1401-66
37. Виноградова Т.Н., Пегова А.Н., Осипьянц А.И., Пугачева П.В., Савченко А.С. Потенциальная всхожесть, индивидуальная и географическая изменчивость семян пальчатокоренника мясо-красного - Dactylorhiza incarnata (L.) Soц // Биологический вестник Харьковского нац. университета. 2003. Т. 7, № 1. С. 64-66.
38. Никишина Т.В., Попов А.С., Вахрамеева М.Г., Варлыгина Т.И., Широков А.И., Коломейцева Г.Л. Криоконсервация семян орхидей // Вестник Тверского государственного университета. Серия: Биология и экология. 2007. № 8 (36). С. 38-43.
39. Boj'nansky V, Fargasova A. Atlas of seeds and fruits of Central and East-European flora: the Carpathian Mountains region. Springer Science & Business Media, 2007. 1046 р.
40. Хомутовский М.И. Эффективность опыления некоторых видов орхидных Валдайской возвышенности // Охрана и культивирование орхидей: материалы IX Междунар. науч. конф. М. : Тов. научн. изд. КМК, 2011. С. 456-461.
41. Nazarov V.V. Samenproduktivitдt europдischer Orchideen. I. Methoden zur Bestimmung der Samenzahl // Journal Europaischer Orchideen. 1998. Vol. 30, № 3. РР. 591-602.
42. Кривошеев М.М., Ишмуратова М.М., Суюндуков И.В. Показатели семенной продуктивности некоторых видов орхидей (Orchidaceae Juss.) Южного Урала, рассчитанные с применением программы ImageJ // Вестник Нижегородского университета им. Н.И. Лобачевского. 2014. № 3, ч. 3. С. 49-57.